Konstantin den store i början av 400-talet beordrade att bygga ett tempel över aposteln Petrus grav. Denna önskan från den första romerska kristna kejsaren förklarades av det faktum att den korsfästa apostel Petrus grav alltid var vördad av Kristi anhängare. Byggandet fortsatte under flera decennier under övervakning av påven Sylvester I och slutfördes 349. Templet fick namnet Konstantinbasilikan - för att hedra kejsaren som initierade byggandet.
År 846 plundrades templet av arabiska pirater. Denna händelse fick påven Leo IV att bygga upp en defensiv mur som omger basilikan och angränsande byggnader. Denna idé antogs senare för Vatikanen, den påvliga stadstaten.
I början av 1500-talet var basilikan mycket förfallen och det beslutades att restaureringen var för dyr och omotiverad. Trots stadsborens missnöje beordrade påven Julius II att basilikan skulle förstöras och en ny kyrka uppfördes i stället. Författaren till projektet är Donato Bramante. Den nya katedralen byggdes i mer än ett sekel, och många stora mästare övervakade konstruktionen, bland vilka Raphael och Michelangelo kan urskiljas.
I början av 1600-talet utfördes konstruktion under överinseende av arkitekten Carlo Maderno, som med samtycke av Paul V gjorde grundläggande förändringar av templets struktur och ersatte byggnadens form från ett grekiskt kors. till en latinsk. Detta drag har ökat kapaciteten i Peterskyrkan.
Huvudaltaret ligger ovanför apostelns grav, mitt i templet. Det ligger under en kupol som designades av Michelangelo. Bakom kan du se en tron av elfenben och trä. Man tror att Sankt Peter satt på denna tron och var påven i Rom. Katedralen är gjord i barockstil, författaren till de flesta detaljerna är Lorenzo Bernini.
Påvar är begravda i katedralen. Den sista begravningen ägde rum 2005, då Johannes Paul II dog. Sammantaget hittade 148 påvar sin sista tillflykt i Peterskyrkan.